火之神神乐·圆舞和累同归于尽之时，祢豆子潜意识里出现了母亲葵枝的灵魂，并不断的呼唤着自己。
最终，祢豆子在母亲的请求下苏醒并完成了觉醒，第一次发动了血鬼术·爆血，成功地烧掉了累的丝线，化解了其攻击，同时将自己燃烧的血附在了炭治郎断掉的日轮刀上使之变成了赫刀，最终帮助哥哥成功斩断了累的脖子。但累因在被斩首前用丝线自行切断了脖子而保住了一命。
在累被赶来的支援的义勇斩杀之后，祢豆子因被义勇认出而被放过，但紧接着虫柱·蝴蝶忍就赶来试图斩杀祢豆子。
就在此时义勇挺身而出拦住了忍，同时要求炭治郎立刻带着祢豆子逃走。在逃走时，炭治郎立刻就被赶来的栗花落香奈乎打昏，而祢豆子尽管放心不下哥哥，但因为哥哥昏迷前的嘱托而被迫逃走。
尽管祢豆子一开始通过使身体变小而接连躲开了香奈乎的斩击，但因为脚程变小而很快就被香奈乎追上。然而由于鬼杀队主公的命令，最终炭治郎和祢豆子被带回了鬼杀队总部接受审判。
在柱众审判中，祢豆子被试图逼出自己作为鬼的本能的风柱·不死川实弥连续刺伤数次。尽管祢豆子对实弥的恶劣行为感到非常生气，但因为知道自己不可以伤害人类，因此始终没有发作。最终，祢豆子承受住了实弥那极品的稀血并得到主公的认可，顺利地以一名鬼的身份成为了鬼杀队的一员。
在被送到蝶屋后，祢豆子因为先前受伤而变得睡眠不足，便为了治愈伤口而继续进行睡眠恢复。
在炭治郎等人结束身体机能恢复训练后，祢豆子被哥哥带着前往了无限号列车。因为躲在了箱子里，祢豆子顺利地完成了逃票，并且还因此避免被下弦之壹·魇梦的血鬼术所波及。
之后，在炭治郎等人都被魇梦催眠时，祢豆子刚好睡醒。尽管对众人的手上都系着蕴含着魇梦的血鬼术的绳子感到不解，但还是因为想让哥哥摸自己的头而试图将其叫醒。为了叫醒哥哥，祢豆子试图用头槌将其弄醒，结果非但没能叫醒哥哥，自己反倒还因为炭治郎的铁头而受伤出血。随即，受伤的祢豆子疼得哭了出来，却无意识地发动了血鬼术并以此削弱了魇梦的血鬼术，使得炭治郎顺利地从梦中醒来。
随后，祢豆子又将善逸